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In 2008 we published the first set of guidelines for standardizing research in autophagy. Since then, research on this topic has continued to accelerate, and many new scientists have entered the field. Our knowledge base and relevant new technologies have also been expanding. Accordingly, it is important to update these guidelines for monitoring autophagy in different organisms. Various reviews have described the range of assays that have been used for this purpose. Nevertheless, there continues to be confusion regarding acceptable methods to measure autophagy, especially in multicellular eukaryotes.
For example, a key point that needs to be emphasized is that there is a difference between measurements that monitor the numbers or volume of autophagic elements (e.g., autophagosomes or autolysosomes) at any stage of the autophagic process versus those that measure flux through the autophagy pathway (i.e., the complete process including the amount and rate of cargo sequestered and degraded). In particular, a block in macroautophagy that results in autophagosome accumulation must be differentiated from stimuli that increase autophagic activity, defined as increased autophagy induction coupled with increased delivery to, and degradation within, lysosomes (in most higher eukaryotes and some protists such as Dictyostelium) or the vacuole (in plants and fungi). In other words, it is especially important that investigators new to the field understand that the appearance of more autophagosomes does not necessarily equate with more autophagy. In fact, in many cases, autophagosomes accumulate because of a block in trafficking to lysosomes without a concomitant change in autophagosome biogenesis, whereas an increase in autolysosomes may reflect a reduction in degradative activity. It is worth emphasizing here that lysosomal digestion is a stage of autophagy and evaluating its competence is a crucial part of the evaluation of autophagic flux, or complete autophagy.
Here, we present a set of guidelines for the selection and interpretation of methods for use by investigators who aim to examine macroautophagy and related processes, as well as for reviewers who need to provide realistic and reasonable critiques of papers that are focused on these processes. These guidelines are not meant to be a formulaic set of rules, because the appropriate assays depend in part on the question being asked and the system being used. In addition, we emphasize that no individual assay is guaranteed to be the most appropriate one in every situation, and we strongly recommend the use of multiple assays to monitor autophagy. Along these lines, because of the potential for pleiotropic effects due to blocking autophagy through genetic manipulation, it is imperative to target by gene knockout or RNA interference more than one autophagy-related protein. In addition, some individual Atg proteins, or groups of proteins, are involved in other cellular pathways implying that not all Atg proteins can be used as a specific marker for an autophagic process. In these guidelines, we consider these various methods of assessing autophagy and what information can, or cannot, be obtained from them. Finally, by discussing the merits and limits of particular assays, we hope to encourage technical innovation in the field.
Klionsky, D., Abdelmohsen, K., Abe, A., Abedin, M., Abeliovich, H., Acevedo Arozena, A., Adachi, H., Adams, C., Adams, P., Adeli, K., Adhihetty, P., Adler, S., Agam, G., Agarwal, R., Aghi, M., Agnello, M., Agostinis, P., Aguilar, P., Aguirre-Ghiso, J., Airoldi, E., Ait-Si-Ali, S., Akematsu, T., Akporiaye, E., Al-Rubeai, M., Albaiceta, G., Albanese, C., Albani, D., Albert, M., Aldudo, J., Algül, H., Alirezaei, M., Alloza, I., Almasan, A., Almonte-Beceril, M., Alnemri, E., Alonso, C., Altan-Bonnet, N., Altieri, D., Alvarez, S., Alvarez-Erviti, L., Alves, S., Amadoro, G., Amano, A., Amantini, C., Ambrosio, S., Amelio, I., Amer, A., Amessou, M., Amon, A., An, Z., Anania, F., Andersen, S., Andley, U., Andreadi, C., Andrieu-Abadie, N., Anel, A., Ann, D., Anoopkumar-Dukie, S., Antonioli, M., Aoki, H., Apostolova, N., Aquila, S., Aquilano, K., Araki, K., Arama, E., Aranda, A., Araya, J., Arcaro, A., Arias, E., Arimoto, H., Ariosa, A., Armstrong, J., Arnould, T., Arsov, I., Asanuma, K., 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Matarrese, P., Mateo, R., Matoba, S., Matsumoto, N., Matsushita, T., Matsuura, A., Matsuzawa, T., Mattson, M., Matus, S., Maugeri, N., Mauvezin, C., Mayer, A., Maysinger, D., Mazzolini, G., Mcbrayer, M., Mccall, K., Mccormick, C., Mcinerney, G., Mciver, S., Mckenna, S., Mcmahon, J., Mcneish, I., Mechta-Grigoriou, F., Medema, J., Medina, D., Megyeri, K., Mehrpour, M., Mehta, J., Mei, Y., Meier, U., Meijer, A., Meléndez, A., Melino, G., Melino, S., De Melo, E., Mena, M., Meneghini, M., Menendez, J., Menezes, R., Meng, L., Meng, L., Meng, S., Menghini, R., Menko, A., Menna-Barreto, R., Menon, M., Meraz-Ríos, M., Merla, G., Merlini, L., Merlot, A., Meryk, A., Meschini, S., Meyer, J., Mi, M., Miao, C., Micale, L., Michaeli, S., Michiels, C., Migliaccio, A., Mihailidou, A., Mijaljica, D., Mikoshiba, K., Milan, E., Miller-Fleming, L., Mills, G., Mills, I., Minakaki, G., Minassian, B., Ming, X., Minibayeva, F., Minina, E., Mintern, J., Minucci, S., Miranda-Vizuete, A., Mitchell, C., Miyamoto, S., Miyazawa, K., Mizushima, N., Mnich, K., Mograbi, B., Mohseni, S., Moita, L., Molinari, M., Molinari, M., Møller, A., Mollereau, B., Mollinedo, F., Mongillo, M., Monick, M., Montagnaro, S., Montell, C., Moore, D., Moore, M., Mora-Rodriguez, R., Moreira, P., Morel, E., Morelli, M., Moreno, S., Morgan, M., Moris, A., Moriyasu, Y., Morrison, J., Morrison, L., Morselli, E., Moscat, J., Moseley, P., Mostowy, S., Motori, E., Mottet, D., Mottram, J., Moussa, C., Mpakou, V., Mukhtar, H., Mulcahy Levy, J., Muller, S., Muñoz-Moreno, R., Muñoz-Pinedo, C., Münz, C., Murphy, M., Murray, J., Murthy, A., Mysorekar, I., Nabi, I., Nabissi, M., Nader, G., Nagahara, Y., Nagai, Y., Nagata, K., Nagelkerke, A., Nagy, P., Naidu, S., Nair, S., Nakano, H., Nakatogawa, H., Nanjundan, M., Napolitano, G., Naqvi, N., Nardacci, R., Narendra, D., Narita, M., Nascimbeni, A., Natarajan, R., Navegantes, L., Nawrocki, S., Nazarko, T., Nazarko, V., Neill, T., Neri, L., Netea, M., Netea-Maier, R., Neves, B., Ney, P., Nezis, I., Nguyen, H., Nguyen, H., Nicot, A., Nilsen, H., Nilsson, P., Nishimura, M., Nishino, I., Niso-Santano, M., Niu, H., Nixon, R., Njar, V., Noda, T., Noegel, A., Nolte, E., Norberg, E., Norga, K., Noureini, S., Notomi, S., Notterpek, L., Nowikovsky, K., Nukina, N., Nürnberger, T., O'Donnell, V., O'Donovan, T., O'Dwyer, P., Oehme, I., Oeste, C., Ogawa, M., Ogretmen, B., Ogura, Y., Oh, Y., Ohmuraya, M., Ohshima, T., Ojha, R., Okamoto, K., Okazaki, T., Oliver, F., Ollinger, K., Olsson, S., Orban, D., Ordonez, P., Orhon, I., Orosz, L., O'Rourke, E., Orozco, H., Ortega, A., Ortona, E., Osellame, L., Oshima, J., Oshima, S., Osiewacz, H., Otomo, T., Otsu, K., Ou, J., Outeiro, T., Ouyang, D., Ouyang, H., Overholtzer, M., Ozbun, M., Ozdinler, P., Ozpolat, B., Pacelli, C., Paganetti, P., Page, G., Pages, G., Pagnini, U., Pajak, B., Pak, S., Pakos-Zebrucka, K., Pakpour, N., Palková, Z., Palladino, F., Pallauf, K., Pallet, N., Palmieri, M., Paludan, S., Palumbo, C., Palumbo, S., Pampliega, O., Pan, H., Pan, W., Panaretakis, T., Pandey, A., Pantazopoulou, A., Papackova, Z., Papademetrio, D., Papassideri, I., Papini, A., Parajuli, N., Pardo, J., Parekh, V., Parenti, G., Park, J., Park, J., Park, O., Parker, R., Parlato, R., Parys, J., Parzych, K., Pasquet, J., Pasquier, B., Pasumarthi, K., Patschan, D., Patterson, C., Pattingre, S., Pattison, S., Pause, A., Pavenstädt, H., Pavone, F., Pedrozo, Z., Peña, F., Peñalva, M., Pende, M., Peng, J., Penna, F., Penninger, J., Pensalfini, A., Pepe, S., Pereira, G., Pereira, P., Pérez-De La Cruz, V., Pérez-Pérez, M., Pérez-Rodríguez, D., Pérez-Sala, D., Perier, C., Perl, A., Perlmutter, D., Perrotta, I., Pervaiz, S., Pesonen, M., Pessin, J., Peters, G., Petersen, M., Petrache, I., Petrof, B., Petrovski, G., Phang, J., Piacentini, M., Pierdominici, M., Pierre, P., Pierrefite-Carle, V., Pietrocola, F., Pimentel-Muiños, F., Pinar, M., Pineda, B., Pinkas-Kramarski, R., Pinti, M., Pinton, P., Piperdi, B., Piret, J., Platanias, L., Platta, H., Plowey, E., Pöggeler, S., Poirot, M., Polčic, P., Poletti, A., Poon, A., Popelka, H., Popova, B., Poprawa, I., Poulose, S., Poulton, J., Powers, S., Powers, T., Pozuelo-Rubio, M., Prak, K., Prange, R., Prescott, M., Priault, M., Prince, S., Proia, R., Proikas-Cezanne, T., Prokisch, H., Promponas, V., Przyklenk, K., Puertollano, R., Pugazhenthi, S., Puglielli, L., Pujol, A., Puyal, J., Pyeon, D., Qi, X., Qian, W., Qin, Z., Qiu, Y., Qu, Z., Quadrilatero, J., Quinn, F., Raben, N., Rabinowich, H., Radogna, F., Ragusa, M., Rahmani, M., Raina, K., Ramanadham, S., Ramesh, R., Rami, A., Randall-Demllo, S., Randow, F., Rao, H., Rao, V., Rasmussen, B., Rasse, T., Ratovitski, E., Rautou, P., Ray, S., Razani, B., Reed, B., Reggiori, F., Rehm, M., Reichert, A., Rein, T., Reiner, D., Reits, E., Ren, J., Ren, X., Renna, M., Reusch, J., Revuelta, J., Reyes, L., Rezaie, A., Richards, R., Richardson, D., Richetta, C., Riehle, M., Rihn, B., Rikihisa, Y., Riley, B., Rimbach, G., Rippo, M., Ritis, K., Rizzi, F., Rizzo, E., Roach, P., Robbins, J., Roberge, M., Roca, G., Roccheri, M., Rocha, S., Rodrigues, C., Rodríguez, C., De Cordoba, S., Rodriguez-Muela, N., Roelofs, J., Rogov, V., Rohn, T., Rohrer, B., Romanelli, D., Romani, L., Romano, P., Roncero, M., Rosa, J., Rosello, A., Rosen, K., Rosenstiel, P., Rost-Roszkowska, M., Roth, K., Roué, G., Rouis, M., Rouschop, K., Ruan, D., Ruano, D., Rubinsztein, D., Rucker Eb, 3., Rudich, A., Rudolf, E., Rudolf, R., Ruegg, M., Ruiz-Roldan, C., Ruparelia, A., Rusmini, P., Russ, D., Russo, G., Russo, G., Russo, R., Rusten, T., Ryabovol, V., Ryan, K., Ryter, S., Sabatini, D., Sacher, M., Sachse, C., Sack, M., Sadoshima, J., Saftig, P., Sagi-Eisenberg, R., Sahni, S., Saikumar, P., Saito, T., Saitoh, T., Sakakura, K., Sakoh-Nakatogawa, M., Sakuraba, Y., Salazar-Roa, M., Salomoni, P., Saluja, A., Salvaterra, P., Salvioli, R., Samali, A., Sanchez, A., Sánchez-Alcázar, J., Sanchez-Prieto, R., Sandri, M., Sanjuan, M., Santaguida, S., Santambrogio, L., Santoni, G., Dos Santos, C., Saran, S., Sardiello, M., Sargent, G., Sarkar, P., Sarkar, S., Sarrias, M., Sarwal, M., Sasakawa, C., Sasaki, M., Sass, M., Sato, K., Sato, M., Satriano, J., Savaraj, N., Saveljeva, S., Schaefer, L., Schaible, U., Scharl, M., Schatzl, H., Schekman, R., Scheper, W., Schiavi, A., Schipper, H., Schmeisser, H., Schmidt, J., Schmitz, I., Schneider, B., Schneider, E., Schneider, J., Schon, E., Schönenberger, M., Schönthal, A., Schorderet, D., Schröder, B., Schuck, S., Schulze, R., Schwarten, M., Schwarz, T., Sciarretta, S., Scotto, K., Scovassi, A., Screaton, R., Screen, M., Seca, H., Sedej, S., Segatori, L., Segev, N., Seglen, P., Seguí-Simarro, J., Segura-Aguilar, J., Seki, E., Sell, C., Seiliez, I., Semenkovich, C., Semenza, G., Sen, U., Serra, A., Serrano-Puebla, A., Sesaki, H., Setoguchi, T., Settembre, C., Shacka, J., Shajahan-Haq, A., Shapiro, I., Sharma, S., She, H., Shen, C., Shen, C., Shen, H., Shen, S., Shen, W., Sheng, R., Sheng, X., Sheng, Z., Shepherd, T., Shi, J., Shi, Q., Shi, Q., Shi, Y., Shibutani, S., Shibuya, K., Shidoji, Y., Shieh, J., Shih, C., Shimada, Y., Shimizu, S., Shin, D., Shinohara, M., Shintani, M., Shintani, T., Shioi, T., Shirabe, K., Shiri-Sverdlov, R., Shirihai, O., Shore, G., Shu, C., Shukla, D., Sibirny, A., Sica, V., Sigurdson, C., Sigurdsson, E., Sijwali, P., Sikorska, B., Silveira, W., Silvente-Poirot, S., Silverman, G., Simak, J., Simmet, T., Simon, A., Simon, H., Simone, C., Simons, M., Simonsen, A., Singh, R., Singh, S., Singh, S., Sinha, D., Sinha, S., Sinicrope, F., Sirko, A., Sirohi, K., Sishi, B., Sittler, A., Siu, P., Sivridis, E., Skwarska, A., Slack, R., Slaninová, I., Slavov, N., Smaili, S., Smalley, K., Smith, D., Soenen, S., Soleimanpour, S., Solhaug, A., Somasundaram, K., Son, J., Sonawane, A., Song, C., Song, F., Song, H., Song, J., Song, W., Soo, K., Sood, A., Soong, T., Soontornniyomkij, V., Sorice, M., Sotgia, F., Soto-Pantoja, D., Sotthibundhu, A., Sousa, M., Spaink, H., Span, P., Spang, A., Sparks, J., Speck, P., Spector, S., Spies, C., Springer, W., Clair, D., Stacchiotti, A., Staels, B., Stang, M., Starczynowski, D., Starokadomskyy, P., Steegborn, C., Steele, J., Stefanis, L., Steffan, J., Stellrecht, C., Stenmark, H., Stepkowski, T., Stern, S., Stevens, C., Stockwell, B., Stoka, V., Storchova, Z., Stork, B., Stratoulias, V., Stravopodis, D., Strnad, P., Strohecker, A., Ström, A., Stromhaug, P., Stulik, J., Su, Y., Su, Z., Subauste, C., Subramaniam, S., Sue, C., Suh, S., Sui, X., Sukseree, S., Sulzer, D., Sun, F., Sun, J., Sun, J., Sun, S., Sun, Y., Sun, Y., Sun, Y., Sundaramoorthy, V., Sung, J., Suzuki, H., Suzuki, K., Suzuki, N., Suzuki, T., Suzuki, Y., Swanson, M., Swanton, C., Swärd, K., Swarup, G., Sweeney, S., Sylvester, P., Szatmari, Z., Szegezdi, E., Szlosarek, P., Taegtmeyer, H., Tafani, M., Taillebourg, E., Tait, S., Takacs-Vellai, K., Takahashi, Y., Takáts, S., Takemura, G., Takigawa, N., Talbot, N., Tamagno, E., Tamburini, J., Tan, C., Tan, L., Tan, M., Tan, M., Tan, Y., Tanaka, K., Tanaka, M., Tang, D., Tang, D., Tang, G., Tanida, I., Tanji, K., Tannous, B., Tapia, J., Tasset-Cuevas, I., Tatar, M., Tavassoly, I., Tavernarakis, N., Taylor, A., Taylor, G., Taylor, G., Taylor, J., Taylor, M., Tchetina, E., Tee, A., Teixeira-Clerc, F., Telang, S., Tencomnao, T., Teng, B., Teng, R., Terro, F., Tettamanti, G., Theiss, A., Theron, A., Thomas, K., Thomé, M., Thomes, P., Thorburn, A., Thorner, J., Thum, T., Thumm, M., Thurston, T., Tian, L., Till, A., Ting, J., Titorenko, V., Toker, L., Toldo, S., Tooze, S., Topisirovic, I., Torgersen, M., Torosantucci, L., Torriglia, A., Torrisi, M., Tournier, C., Towns, R., Trajkovic, V., Travassos, L., Triola, G., Tripathi, D., Trisciuoglio, D., Troncoso, R., Trougakos, I., Truttmann, A., Tsai, K., Tschan, M., Tseng, Y., Tsukuba, T., Tsung, A., Tsvetkov, A., Tu, S., Tuan, H., Tucci, M., Tumbarello, D., Turk, B., Turk, V., Turner, R., Tveita, A., Tyagi, S., Ubukata, M., Uchiyama, Y., Udelnow, A., Ueno, T., Umekawa, M., Umemiya-Shirafuji, R., Underwood, B., Ungermann, C., Ureshino, R., Ushioda, R., Uversky, V., Uzcátegui, N., Vaccari, T., Vaccaro, M., Váchová, L., Vakifahmetoglu-Norberg, H., Valdor, R., Valente, E., Vallette, F., Valverde, A., Van Den Berghe, G., Van Den Bosch, L., Van Den Brink, G., Van Der Goot, F., Van Der Klei, I., Van Der Laan, L., Van Doorn, W., Van Egmond, M., Van Golen, K., Van Kaer, L., Van Lookeren Campagne, M., Vandenabeele, P., Vandenberghe, W., Vanhorebeek, I., Varela-Nieto, I., Vasconcelos, M., Vasko, R., Vavvas, D., Vega-Naredo, I., Velasco, G., Velentzas, A., Velentzas, P., Vellai, T., Vellenga, E., Vendelbo, M., Venkatachalam, K., Ventura, N., Ventura, S., Veras, P., Verdier, M., Vertessy, B., Viale, A., Vidal, M., Vieira, H., Vierstra, R., Vigneswaran, N., Vij, N., Vila, M., Villar, M., Villar, V., Villarroya, J., Vindis, C., Viola, G., Viscomi, M. T., Vitale, G., Vogl, D., Voitsekhovskaja, O., Von Haefen, C., Von Schwarzenberg, K., Voth, D., Vouret-Craviari, V., Vuori, K., Vyas, J., Waeber, C., Walker, C., Walker, M., Walter, J., Wan, L., Wan, X., Wang, B., Wang, C., Wang, C., Wang, C., Wang, C., Wang, C., Wang, D., Wang, F., Wang, F., Wang, G., Wang, H., Wang, H., Wang, H., Wang, H., Wang, H., Wang, J., Wang, J., Wang, M., Wang, M., Wang, P., Wang, P., Wang, R., Wang, S., Wang, T., Wang, X., Wang, X., Wang, X., Wang, X., Wang, X., Wang, Y., Wang, Y., Wang, Y., Wang, Y., Wang, Y., Wang, Y., Wang, Y., Wang, Y., Wang, Z., Wappner, P., Ward, C., Ward, D., Warnes, G., Watada, H., Watanabe, Y., Watase, K., Weaver, T., Weekes, C., Wei, J., Weide, T., Weihl, C., Weindl, G., Weis, S., Wen, L., Wen, X., Wen, Y., Westermann, B., Weyand, C., White, A., White, E., Whitton, J., Whitworth, A., Wiels, J., Wild, F., Wildenberg, M., Wileman, T., Wilkinson, D., Wilkinson, S., Willbold, D., Williams, C., Williams, K., Williamson, P., Winklhofer, K., Witkin, S., Wohlgemuth, S., Wollert, T., Wolvetang, E., Wong, E., Wong, G., Wong, R., Wong, V., Woodcock, E., Wright, K., Wu, C., Wu, D., Wu, G., Wu, J., Wu, J., Wu, M., Wu, M., Wu, S., Wu, W., Wu, Y., Wu, Z., Xavier, C., Xavier, R., Xia, G., Xia, T., Xia, W., Xia, Y., Xiao, H., Xiao, J., Xiao, S., Xiao, W., Xie, C., Xie, Z., Xie, Z., Xilouri, M., Xiong, Y., Xu, C., Xu, C., Xu, F., Xu, H., Xu, H., Xu, J., Xu, J., Xu, J., Xu, L., X, X., Xu, Y., Xu, Y., Xu, Z., Xu, Z., Xue, Y., Yamada, T., Yamamoto, A., Yamanaka, K., Yamashina, S., Yamashiro, S., Yan, B., Yan, B., Yan, X., Yan, Z., Yanagi, Y., Yang, D., Yang, J., Yang, L., Yang, M., Yang, P., Yang, P., Yang, Q., Yang, W., Yang, W., Yang, X., Yang, Y., Yang, Y., Yang, Z., Yang, Z., Yao, M., Yao, P., Yao, X., Yao, Z., Yao, Z., Yasui, L., Ye, M., Yedvobnick, B., Yeganeh, B., Yeh, E., Yeyati, P., Yi, F., Yi, L., Yin, X., Yip, C., Yoo, Y., Yoo, Y., Yoon, S., Yoshida, K., Yoshimori, T., Young, K., Yu, H., Yu, J., Yu, J., Yu, J., Yu, L., Yu, W., Yu, X., Yu, Z., Yuan, J., Yuan, Z., Yue, B., Yue, J., Yue, Z., Zacks, D., Zacksenhaus, E., Zaffaroni, N., Zaglia, T., Zakeri, Z., Zecchini, V., Zeng, J., Zeng, M., Zeng, Q., Zervos, A., Zhang, D., Zhang, F., Zhang, G., Zhang, G., Zhang, H., Zhang, H., Zhang, H., Zhang, H., Zhang, J., Zhang, J., Zhang, J., Zhang, J., Zhang, J., Zhang, L., Zhang, L., Zhang, L., Zhang, L., Zhang, M., Zhang, X., Zhang, X., Zhang, Y., Zhang, Y., Zhang, Y., Zhang, Y., Zhang, Y., Zhao, M., Zhao, W., Zhao, X., Zhao, Y., Zhao, Y., Zhao, Y., Zhao, Y., Zhao, Z., Zhao, Z., Zheng, D., Zheng, X., Zheng, X., Zhivotovsky, B., Zhong, Q., Zhou, G., Zhou, G., Zhou, H., Zhou, S., Zhou, X., Zhu, H., Zhu, H., Zhu, W., Zhu, W., Zhu, X., Zhu, Y., Zhuang, S., Zhuang, X., Ziparo, E., Zois, C., Zoladek, T., Zong, W., Zorzano, A., Zughaier, S., Guidelines for the use and interpretation of assays for monitoring autophagy (3rd edition)., <<AUTOPHAGY>>, 2016; 12 (1): 1-222. [doi:10.1080/15548627.2015.1100356] [https://hdl.handle.net/10807/132220]
Guidelines for the use and interpretation of assays for monitoring autophagy (3rd edition).
In 2008 we published the first set of guidelines for standardizing research in autophagy. Since then, research on this topic has continued to accelerate, and many new scientists have entered the field. Our knowledge base and relevant new technologies have also been expanding. Accordingly, it is important to update these guidelines for monitoring autophagy in different organisms. Various reviews have described the range of assays that have been used for this purpose. Nevertheless, there continues to be confusion regarding acceptable methods to measure autophagy, especially in multicellular eukaryotes.
For example, a key point that needs to be emphasized is that there is a difference between measurements that monitor the numbers or volume of autophagic elements (e.g., autophagosomes or autolysosomes) at any stage of the autophagic process versus those that measure flux through the autophagy pathway (i.e., the complete process including the amount and rate of cargo sequestered and degraded). In particular, a block in macroautophagy that results in autophagosome accumulation must be differentiated from stimuli that increase autophagic activity, defined as increased autophagy induction coupled with increased delivery to, and degradation within, lysosomes (in most higher eukaryotes and some protists such as Dictyostelium) or the vacuole (in plants and fungi). In other words, it is especially important that investigators new to the field understand that the appearance of more autophagosomes does not necessarily equate with more autophagy. In fact, in many cases, autophagosomes accumulate because of a block in trafficking to lysosomes without a concomitant change in autophagosome biogenesis, whereas an increase in autolysosomes may reflect a reduction in degradative activity. It is worth emphasizing here that lysosomal digestion is a stage of autophagy and evaluating its competence is a crucial part of the evaluation of autophagic flux, or complete autophagy.
Here, we present a set of guidelines for the selection and interpretation of methods for use by investigators who aim to examine macroautophagy and related processes, as well as for reviewers who need to provide realistic and reasonable critiques of papers that are focused on these processes. These guidelines are not meant to be a formulaic set of rules, because the appropriate assays depend in part on the question being asked and the system being used. In addition, we emphasize that no individual assay is guaranteed to be the most appropriate one in every situation, and we strongly recommend the use of multiple assays to monitor autophagy. Along these lines, because of the potential for pleiotropic effects due to blocking autophagy through genetic manipulation, it is imperative to target by gene knockout or RNA interference more than one autophagy-related protein. In addition, some individual Atg proteins, or groups of proteins, are involved in other cellular pathways implying that not all Atg proteins can be used as a specific marker for an autophagic process. In these guidelines, we consider these various methods of assessing autophagy and what information can, or cannot, be obtained from them. Finally, by discussing the merits and limits of particular assays, we hope to encourage technical innovation in the field.
Klionsky, D., Abdelmohsen, K., Abe, A., Abedin, M., Abeliovich, H., Acevedo Arozena, A., Adachi, H., Adams, C., Adams, P., Adeli, K., Adhihetty, P., Adler, S., Agam, G., Agarwal, R., Aghi, M., Agnello, M., Agostinis, P., Aguilar, P., Aguirre-Ghiso, J., Airoldi, E., Ait-Si-Ali, S., Akematsu, T., Akporiaye, E., Al-Rubeai, M., Albaiceta, G., Albanese, C., Albani, D., Albert, M., Aldudo, J., Algül, H., Alirezaei, M., Alloza, I., Almasan, A., Almonte-Beceril, M., Alnemri, E., Alonso, C., Altan-Bonnet, N., Altieri, D., Alvarez, S., Alvarez-Erviti, L., Alves, S., Amadoro, G., Amano, A., Amantini, C., Ambrosio, S., Amelio, I., Amer, A., Amessou, M., Amon, A., An, Z., Anania, F., Andersen, S., Andley, U., Andreadi, C., Andrieu-Abadie, N., Anel, A., Ann, D., Anoopkumar-Dukie, S., Antonioli, M., Aoki, H., Apostolova, N., Aquila, S., Aquilano, K., Araki, K., Arama, E., Aranda, A., Araya, J., Arcaro, A., Arias, E., Arimoto, H., Ariosa, A., Armstrong, J., Arnould, T., Arsov, I., Asanuma, K., Askanas, V., Asselin, E., Atarashi, R., Atherton, S., Atkin, J., Attardi, L., Auberger, P., Auburger, G., Aurelian, L., Autelli, R., Avagliano, L., Avantaggiati, M., Avrahami, L., Awale, S., Azad, N., Bachetti, T., Backer, J., Bae, D., Bae, J., Bae, O., Bae, S., Baehrecke, E., Baek, S., Baghdiguian, S., Bagniewska-Zadworna, A., Bai, H., Bai, J., Bai, X., Bailly, Y., Balaji, K., Balduini, W., Ballabio, A., Balzan, R., Banerjee, R., Bánhegyi, G., Bao, H., Barbeau, B., Barrachina, M., Barreiro, E., Bartel, B., Bartolomé, A., Bassham, D., Bassi, M., Bast Rc, J., Basu, A., Batista, M., Batoko, H., Battino, M., Bauckman, K., Baumgarner, B., Bayer, K., Beale, R., Beaulieu, J., Beck Gr, J., Becker, C., Beckham, J., Bédard, P., Bednarski, P., Begley, T., Behl, C., Behrends, C., Behrens, G., Behrns, K., Bejarano, E., Belaid, A., Belleudi, F., Bénard, G., Berchem, G., Bergamaschi, D., Bergami, M., Berkhout, B., Berliocchi, L., Bernard, A., Bernard, M., Bernassola, F., Bertolotti, A., Bess, A., Besteiro, S., Bettuzzi, S., Bhalla, S., Bhattacharyya, S., Bhutia, S., Biagosch, C., Bianchi, M., Biard-Piechaczyk, M., Billes, V., Bincoletto, C., Bingol, B., Bird, S., Bitoun, M., Bjedov, I., Blackstone, C., Blanc, L., Blanco, G., Blomhoff, H., Boada-Romero, E., Böckler, S., Boes, M., Boesze-Battaglia, K., Boise, L., Bolino, A., Boman, A., Bonaldo, P., Bordi, M., Bosch, J., Botana, L., Botti, J., Bou, G., Bouché, M., Bouchecareilh, M., Boucher, M., Boulton, M., Bouret, S., Boya, P., Boyer-Guittaut, M., Bozhkov, P., Brady, N., Braga, V., Brancolini, C., Braus, G., Bravo-San Pedro, J., Brennan, L., Bresnick, E., Brest, P., Bridges, D., Bringer, M., Brini, M., Brito, G., Brodin, B., Brookes, P., Brown, E., Brown, K., Broxmeyer, H., Bruhat, A., Brum, P., Brumell, J., Brunetti-Pierri, N., Bryson-Richardson, R., Buch, S., Buchan, A., Budak, H., Bulavin, D., Bultman, S., Bultynck, G., Bumbasirevic, V., Burelle, Y., Burke, R., Burmeister, M., Bütikofer, P., Caberlotto, L., Cadwell, K., Cahova, M., Cai, D., Cai, J., Cai, Q., Calatayud, S., Camougrand, N., Campanella, M., Campbell, G., Campbell, M., Campello, S., Candau, R., Caniggia, I., Cantoni, L., Cao, L., Caplan, A., Caraglia, M., Cardinali, C., Cardoso, S., Carew, J., Carleton, L., Carlin, C., Carloni, S., Carlsson, S., Carmona-Gutierrez, D., Carneiro, L., Carnevali, O., Carra, S., Carrier, A., Carroll, B., Casas, C., Casas, J., Cassinelli, G., Castets, P., Castro-Obregon, S., Cavallini, G., Ceccherini, I., Cecconi, F., Cederbaum, A., Ceña, V., Cenci, S., Cerella, C., Cervia, D., Cetrullo, S., Chaachouay, H., Chae, H., Chagin, A., Chai, C., Chakrabarti, G., Chamilos, G., Chan, E., Chan, M., Chandra, D., Chandra, P., Chang, C., Chang, R., Chang, T., Chatham, J., Chatterjee, S., Chauhan, S., Che, Y., Cheetham, M., Cheluvappa, R., Chen, C., Chen, G., Chen, G., Chen, G., Chen, H., Chen, J., Chen, J., Chen, M., Chen, M., Chen, P., Chen, Q., Chen, Q., Chen, S., Chen, S., Chen, S., Chen, W., Chen, W., Chen, W., Chen, W., Chen, X., Chen, Y., Chen, Y., Chen, Y., Chen, Y., Chen, Y., Chen, Y., Chen, Y., Chen, Y., Chen, Z., Chen, Z., Cheng, A., Cheng, C., Cheng, H., Cheong, H., Cherry, S., Chesney, J., Cheung, C., Chevet, E., Chi, H., Chi, S., Chiacchiera, F., Chiang, H., Chiarelli, R., Chiariello, M., Chieppa, M., Chin, L., Chiong, M., Chiu, G., Cho, D., Cho, S., Cho, W., Cho, Y., Cho, Y., Choi, A., Choi, E., Choi, E., Choi, J., Choi, M., Choi, S., Chou, T., Chouaib, S., Choubey, D., Choubey, V., Chow, K., Chowdhury, K., Chu, C., Chuang, T., Chun, T., Chung, H., Chung, T., Chung, Y., Chwae, Y., Cianfanelli, V., Ciarcia, R., Ciechomska, I., Ciriolo, M., Cirone, M., Claerhout, S., Clague, M., Clària, J., Clarke, P., Clarke, R., Clementi, E., Cleyrat, C., Cnop, M., Coccia, E., Cocco, T., Codogno, P., Coers, J., Cohen, E., Colecchia, D., Coletto, L., Coll, N., Colucci-Guyon, E., Comincini, S., Condello, M., Cook, K., Coombs, G., Cooper, C., Cooper, J., Coppens, I., Corasaniti, M., Corazzari, M., Corbalan, R., Corcelle-Termeau, E., Cordero, M., Corral-Ramos, C., Corti, O., Cossarizza, A., Costelli, P., Costes, S., Cotman, S., Coto-Montes, A., Cottet, S., Couve, E., Covey, L., Cowart, L., Cox, J., Coxon, F., Coyne, C., Cragg, M., Craven, R., Crepaldi, T., Crespo, J., Criollo, A., Crippa, V., Cruz, M., Cuervo, A., Cuezva, J., Cui, T., Cutillas, P., Czaja, M., Czyzyk-Krzeska, M., Dagda, R., Dahmen, U., Dai, C., Dai, W., Dai, Y., Dalby, K., Dalla Valle, L., Dalmasso, G., D'Amelio, M., Damme, M., Darfeuille-Michaud, A., Dargemont, C., Darley-Usmar, V., Dasarathy, S., Dasgupta, B., Dash, S., Dass, C., Davey, H., Davids, L., Dávila, D., Davis, R., Dawson, T., Dawson, V., Daza, P., De Belleroche, J., De Figueiredo, P., De Figueiredo, R., De La Fuente, J., De Martino, L., De Matteis, A., De Meyer, G., De Milito, A., De Santi, M., De Souza, W., De Tata, V., De Zio, D., Debnath, J., Dechant, R., Decuypere, J., Deegan, S., Dehay, B., Del Bello, B., Del Re, D., Delage-Mourroux, R., Delbridge, L., Deldicque, L., Delorme-Axford, E., Deng, Y., Dengjel, J., Denizot, M., Dent, P., Der, C., Deretic, V., Derrien, B., Deutsch, E., Devarenne, T., Devenish, R., Di Bartolomeo, S., Di Daniele, N., Di Domenico, F., Di Nardo, A., Di Paola, S., Di Pietro, A., Di Renzo, L., Diantonio, A., Díaz-Araya, G., Díaz-Laviada, I., Diaz-Meco, M., Diaz-Nido, J., Dickey, C., Dickson, R., Diederich, M., Digard, P., Dikic, I., Dinesh-Kumar, S., Ding, C., Ding, W., Ding, Z., Dini, L., Distler, J., Diwan, A., Djavaheri-Mergny, M., Dmytruk, K., Dobson, R., Doetsch, V., Dokladny, K., Dokudovskaya, S., Donadelli, M., Dong, X., Dong, X., Dong, Z., Donohue Tm, J., Doran, K., D'Orazi, G., Dorn Gw, 2., Dosenko, V., Dridi, S., Drucker, L., Du, J., Du, L., Du, L., Du Toit, A., Dua, P., Duan, L., Duann, P., Dubey, V., Duchen, M., Duchosal, M., Duez, H., Dugail, I., Dumit, V., Duncan, M., Dunlop, E., Dunn Wa, J., Dupont, N., Dupuis, L., Durán, R., Durcan, T., Duvezin-Caubet, S., Duvvuri, U., Eapen, V., Ebrahimi-Fakhari, D., Echard, A., Eckhart, L., Edelstein, C., Edinger, A., Eichinger, L., Eisenberg, T., Eisenberg-Lerner, A., Eissa, N., El-Deiry, W., El-Khoury, V., Elazar, Z., Eldar-Finkelman, H., Elliott, C., Emanuele, E., Emmenegger, U., Engedal, N., Engelbrecht, A., Engelender, S., Enserink, J., Erdmann, R., Erenpreisa, J., Eri, R., Eriksen, J., Erman, A., Escalante, R., Eskelinen, E., Espert, L., Esteban-Martínez, L., Evans, T., Fabri, M., Fabrias, G., Fabrizi, C., Facchiano, A., Færgeman, N., Faggioni, A., Fairlie, W., Fan, C., Fan, D., Fan, J., Fang, S., Fanto, M., Fanzani, A., Farkas, T., Faure, M., Favier, F., Fearnhead, H., Federici, M., Fei, E., Felizardo, T., Feng, H., Feng, Y., Feng, Y., Ferguson, T., Fernández, Á., Fernandez-Barrena, M., Fernandez-Checa, J., Fernández-López, A., Fernandez-Zapico, M., Feron, O., Ferraro, E., Ferreira-Halder, C., Fesus, L., Feuer, R., Fiesel, F., Filippi-Chiela, E., Filomeni, G., Fimia, G., Fingert, J., Finkbeiner, S., Finkel, T., Fiorito, F., Fisher, P., Flajolet, M., Flamigni, F., Florey, O., Florio, S., Floto, R., Folini, M., Follo, C., Fon, E., Fornai, F., Fortunato, F., Fraldi, A., Franco, R., Francois, A., François, A., Frankel, L., Fraser, I., Frey, N., Freyssenet, D., Frezza, C., Friedman, S., Frigo, D., Fu, D., Fuentes, J., Fueyo, J., Fujitani, Y., Fujiwara, Y., Fujiya, M., Fukuda, M., Fulda, S., Fusco, C., Gabryel, B., Gaestel, M., Gailly, P., Gajewska, M., Galadari, S., Galili, G., Galindo, I., Galindo, M., Galliciotti, G., Galluzzi, L., Galluzzi, L., Galy, V., Gammoh, N., Gandy, S., Ganesan, A., Ganesan, S., Ganley, I., Gannagé, M., Gao, F., Gao, F., Gao, J., García Nannig, L., García Véscovi, E., Garcia-Macía, M., Garcia-Ruiz, C., Garg, A., Garg, P., Gargini, R., Gassen, N., Gatica, D., Gatti, E., Gavard, J., Gavathiotis, E., Ge, L., Ge, P., Ge, S., Gean, P., Gelmetti, V., Genazzani, A., Geng, J., Genschik, P., Gerner, L., Gestwicki, J., Gewirtz, D., Ghavami, S., Ghigo, E., Ghosh, D., Giammarioli, A., Giampieri, F., Giampietri, C., Giatromanolaki, A., Gibbings, D., Gibellini, L., Gibson, S., Ginet, V., Giordano, A., Giorgini, F., Giovannetti, E., Girardin, S., Gispert, S., Giuliano, S., Gladson, C., Glavic, A., Gleave, M., Godefroy, N., Gogal Rm, J., Gokulan, K., Goldman, G., Goletti, D., Goligorsky, M., Gomes, A., Gomes, L., Gomez, H., Gomez-Manzano, C., Gómez-Sánchez, R., Gonçalves, D., Goncu, E., Gong, Q., Gongora, C., Gonzalez, C., Gonzalez-Alegre, P., Gonzalez-Cabo, P., González-Polo, R., Goping, I., Gorbea, C., Gorbunov, N., Goring, D., Gorman, A., Gorski, S., Goruppi, S., Goto-Yamada, S., Gotor, C., Gottlieb, R., Gozes, I., Gozuacik, D., Graba, Y., Graef, M., Granato, G., Grant, G., Grant, S., Gravina, G., Green, D., Greenhough, A., Greenwood, M., Grimaldi, B., Gros, F., Grose, C., Groulx, J., Gruber, F., Grumati, P., Grune, T., Guan, J., Guan, K., Guerra, B., Guillen, C., Gulshan, K., Gunst, J., Guo, C., Guo, L., Guo, M., Guo, W., Guo, X., Gust, A., Gustafsson, Å., Gutierrez, E., Gutierrez, M., Gwak, H., Haas, A., Haber, J., Hadano, S., Hagedorn, M., Hahn, D., Halayko, A., Hamacher-Brady, A., Hamada, K., Hamai, A., Hamann, A., Hamasaki, M., Hamer, I., Hamid, Q., Hammond, E., Han, F., Han, W., Handa, J., Hanover, J., Hansen, M., Harada, M., Harhaji-Trajkovic, L., Harper, J., Harrath, A., Harris, A., Harris, J., Hasler, U., Hasselblatt, P., Hasui, K., Hawley, R., Hawley, T., He, C., He, C., He, F., He, G., He, R., He, X., He, Y., He, Y., Heath, J., Hébert, M., Heinzen, R., Helgason, G., Hensel, M., Henske, E., Her, C., Herman, P., Hernández, A., Hernandez, C., Hernández-Tiedra, S., Hetz, C., Hiesinger, P., Higaki, K., Hilfiker, S., Hill, B., Hill, J., Hill, W., Hino, K., Hofius, D., Hofman, P., Höglinger, G., Höhfeld, J., Holz, M., Hong, Y., Hood, D., Hoozemans, J., Hoppe, T., Hsu, C., Hsu, C., Hsu, L., Hu, D., Hu, G., Hu, H., H, H., Hu, M., Hu, Y., Hu, Z., Hua, F., Hua, Y., Huang, C., Huang, H., Huang, K., Huang, K., Huang, S., Huang, S., Huang, W., Huang, Y., Huang, Y., Huang, Y., Huber, T., Huebbe, P., Huh, W., Hulmi, J., Hur, G., Hurley, J., Husak, Z., Hussain, S., Hussain, S., Hwang, J., Hwang, S., Hwang, T., Ichihara, A., Imai, Y., Imbriano, C., Inomata, M., Into, T., Iovane, V., Iovanna, J., Iozzo, R., Ip, N., Irazoqui, J., Iribarren, P., Isaka, Y., Isakovic, A., Ischiropoulos, H., Isenberg, J., Ishaq, M., Ishida, H., Ishii, I., Ishmael, J., Isidoro, C., Isobe, K., Isono, E., Issazadeh-Navikas, S., Itahana, K., Itakura, E., Ivanov, A., Iyer, A., Izquierdo, J., Izumi, Y., Izzo, V., Jäättelä, M., Jaber, N., Jackson, D., Jackson, W., Jacob, T., Jacques, T., Jagannath, C., Jain, A., Jana, N., Jang, B., Jani, A., Janji, B., Jannig, P., Jansson, P., Jean, S., Jendrach, M., Jeon, J., Jessen, N., Jeung, E., Jia, K., Jia, L., Jiang, H., Jiang, H., Jiang, L., Jiang, T., Jiang, X., Jiang, X., Jiang, X., Jiang, Y., Jiang, Y., Jiménez, A., Jin, C., Jin, H., Jin, L., Jin, M., Jin, S., Jinwal, U., Jo, E., Johansen, T., Johnson, D., Johnson, G., Johnson, J., Jonasch, E., Jones, C., Joosten, L., Jordan, J., Joseph, A., Joseph, B., Joubert, A., Ju, D., J, J., Juan, H., Juenemann, K., Juhász, G., Jung, H., Jung, J., Jung, Y., Jungbluth, H., Justice, M., Jutten, B., Kaakoush, N., Kaarniranta, K., Kaasik, A., Kabuta, T., Kaeffer, B., Kågedal, K., Kahana, A., Kajimura, S., Kakhlon, O., Kalia, M., Kalvakolanu, D., Kamada, Y., Kambas, K., Kaminskyy, V., Kampinga, H., Kandouz, M., Kang, C., Kang, R., Kang, T., Kanki, T., Kanneganti, T., Kanno, H., Kanthasamy, A., Kantorow, M., Kaparakis-Liaskos, M., Kapuy, O., Karantza, V., Karim, M., Karmakar, P., Kaser, A., Kaushik, S., Kawula, T., Kaynar, A., Ke, P., Ke, Z., Kehrl, J., Keller, K., Kemper, J., Kenworthy, A., Kepp, O., Kern, A., Kesari, S., Kessel, D., Ketteler, R., Kettelhut Ido, C., Khambu, B., Khan, M., Khandelwal, V., Khare, S., Kiang, J., Kiger, A., Kihara, A., Kim, A., Kim, C., Kim, D., Kim, D., Kim, E., Kim, H., Kim, H., Kim, J., Kim, J., Kim, J., Kim, J., Kim, K., Kim, M., Kim, M., Kim, P., Kim, S., Kim, S., Kim, Y., Kim, Y., Kimchi, A., Kimmelman, A., Kimura, T., King, J., Kirkegaard, K., Kirkin, V., Kirshenbaum, L., Kishi, S., Kitajima, Y., Kitamoto, K., Kitaoka, Y., Kitazato, K., Kley, R., Klimecki, W., Klinkenberg, M., Klucken, J., Knævelsrud, H., Knecht, E., Knuppertz, L., Ko, J., Kobayashi, S., Koch, J., Koechlin-Ramonatxo, C., Koenig, U., Koh, Y., Köhler, K., Kohlwein, S., Koike, M., Komatsu, M., Kominami, E., Kong, D., Kong, H., Konstantakou, E., Kopp, B., Korcsmaros, T., Korhonen, L., Korolchuk, V., Koshkina, N., Kou, Y., Koukourakis, M., Koumenis, C., Kovács, A., Kovács, T., Kovacs, W., Koya, D., Kraft, C., Krainc, D., Kramer, H., Kravic-Stevovic, T., Krek, W., Kretz-Remy, C., Krick, R., Krishnamurthy, M., Kriston-Vizi, J., Kroemer, G., Kruer, M., Kruger, R., Ktistakis, N., Kuchitsu, K., Kuhn, C., Kumar, A., Kumar, A., Kumar, A., Kumar, D., Kumar, D., Kumar, R., Kumar, S., Kundu, M., Kung, H., Kuno, A., Kuo, S., Kuret, J., Kurz, T., Kwok, T., Kwon, T., Kwon, Y., Kyrmizi, I., La Spada, A., Lafont, F., Lahm, T., Lakkaraju, A., Lam, T., Lamark, T., Lancel, S., Landowski, T., Lane, D., Lane, J., Lanzi, C., Lapaquette, P., Lapierre, L., Laporte, J., Laukkarinen, J., Laurie, G., Lavandero, S., Lavie, L., Lavoie, M., Law, B., Law, H., Law, K., Layfield, R., Lazo, P., Le Cam, L., Le Roch, K., Le Stunff, H., Leardkamolkarn, V., Lecuit, M., Lee, B., Lee, C., Lee, E., Lee, G., Lee, H., Lee, H., Lee, J., Lee, J., Lee, J., Lee, J., Lee, M., Lee, M., Lee, P., Lee, S., Lee, S., Lee, S., Lee, S., Lee, S., Lee, S., Lee, S., Lee, S., Lee, Y., Lee, Y., Lee, Y., Leeuwenburgh, C., Lefort, S., Legouis, R., Lei, J., Lei, Q., Leib, D., Leibowitz, G., Lekli, I., Lemaire, S., Lemasters, J., Lemberg, M., Lemoine, A., Leng, S., Lenz, G., Lenzi, P., Lerman, L., Lettieri Barbato, D., Leu, J., Leung, H., Levine, B., Lewis, P., Lezoualc'H, F., Li, C., Li, F., Li, F., Li, J., Li, K., L, L., Li, M., Li, M., Li, Q., Li, R., Li, S., Li, W., Li, W., Li, X., Li, Y., Lian, J., Liang, C., Liang, Q., Liao, Y., Liberal, J., Liberski, P., Lie, P., Lieberman, A., Lim, H., Lim, K., Lim, K., Lima, R., Lin, C., Lin, C., Lin, F., Lin, F., Lin, F., Lin, K., Lin, K., Lin, P., Lin, T., Lin, W., Lin, Y., Lin, Y., Linden, R., Lindholm, D., Lindqvist, L., Lingor, P., Linkermann, A., Liotta, L., Lipinski, M., Lira, V., Lisanti, M., Liton, P., Liu, B., Liu, C., Liu, C., Liu, F., Liu, H., Liu, J., Liu, J., Liu, J., Liu, K., Liu, L., Liu, L., Liu, Q., Liu, R., Liu, S., Liu, S., Liu, W., Liu, X., Liu, X., Liu, X., Liu, X., Liu, X., Liu, X., Liu, Y., Liu, Y., Liu, Z., Liu, Z., Liuzzi, J., Lizard, G., Ljujic, M., Lodhi, I., Logue, S., Lokeshwar, B., Long, Y., Lonial, S., Loos, B., López-Otín, C., López-Vicario, C., Lorente, M., Lorenzi, P., Lõrincz, P., Los, M., Lotze, M., Lovat, P., Lu, B., Lu, B., Lu, J., Lu, Q., Lu, S., Lu, S., Lu, Y., Luciano, F., Luckhart, S., Lucocq, J., Ludovico, P., Lugea, A., Lukacs, N., Lum, J., Lund, A., Luo, H., Luo, J., Luo, S., Luparello, C., Lyons, T., Ma, J., Ma, Y., Ma, Y., Ma, Z., Machado, J., Machado-Santelli, G., Macian, F., Macintosh, G., Mackeigan, J., Macleod, K., Macmicking, J., Macmillan-Crow, L., Madeo, F., Madesh, M., Madrigal-Matute, J., Maeda, A., Maeda, T., Maegawa, G., Maellaro, E., Maes, H., Magariños, M., Maiese, K., Maiti, T., Maiuri, L., Maiuri, M., Maki, C., Malli, R., Malorni, W., Maloyan, A., Mami-Chouaib, F., Man, N., Mancias, J., Mandelkow, E., Mandell, M., Manfredi, A., Manié, S., Manzoni, C., Mao, K., Mao, Z., Mao, Z., Marambaud, P., Marconi, A., Marelja, Z., Marfe, G., Margeta, M., Margittai, E., Mari, M., Mariani, F., Marin, C., Marinelli, S., Mariño, G., Markovic, I., Marquez, R., Martelli, A., Martens, S., Martin, K., Martin, S., Martin, S., Martin-Acebes, M., Martín-Sanz, P., Martinand-Mari, C., Martinet, W., Martinez, J., Martinez-Lopez, N., Martinez-Outschoorn, U., Martínez-Velázquez, M., Martinez-Vicente, M., Martins, W., Mashima, H., Mastrianni, J., Matarese, G., Matarrese, P., Mateo, R., Matoba, S., Matsumoto, N., Matsushita, T., Matsuura, A., Matsuzawa, T., Mattson, M., Matus, S., Maugeri, N., Mauvezin, C., Mayer, A., Maysinger, D., Mazzolini, G., Mcbrayer, M., Mccall, K., Mccormick, C., Mcinerney, G., Mciver, S., Mckenna, S., Mcmahon, J., Mcneish, I., Mechta-Grigoriou, F., Medema, J., Medina, D., Megyeri, K., Mehrpour, M., Mehta, J., Mei, Y., Meier, U., Meijer, A., Meléndez, A., Melino, G., Melino, S., De Melo, E., Mena, M., Meneghini, M., Menendez, J., Menezes, R., Meng, L., Meng, L., Meng, S., Menghini, R., Menko, A., Menna-Barreto, R., Menon, M., Meraz-Ríos, M., Merla, G., Merlini, L., Merlot, A., Meryk, A., Meschini, S., Meyer, J., Mi, M., Miao, C., Micale, L., Michaeli, S., Michiels, C., Migliaccio, A., Mihailidou, A., Mijaljica, D., Mikoshiba, K., Milan, E., Miller-Fleming, L., Mills, G., Mills, I., Minakaki, G., Minassian, B., Ming, X., Minibayeva, F., Minina, E., Mintern, J., Minucci, S., Miranda-Vizuete, A., Mitchell, C., Miyamoto, S., Miyazawa, K., Mizushima, N., Mnich, K., Mograbi, B., Mohseni, S., Moita, L., Molinari, M., Molinari, M., Møller, A., Mollereau, B., Mollinedo, F., Mongillo, M., Monick, M., Montagnaro, S., Montell, C., Moore, D., Moore, M., Mora-Rodriguez, R., Moreira, P., Morel, E., Morelli, M., Moreno, S., Morgan, M., Moris, A., Moriyasu, Y., Morrison, J., Morrison, L., Morselli, E., Moscat, J., Moseley, P., Mostowy, S., Motori, E., Mottet, D., Mottram, J., Moussa, C., Mpakou, V., Mukhtar, H., Mulcahy Levy, J., Muller, S., Muñoz-Moreno, R., Muñoz-Pinedo, C., Münz, C., Murphy, M., Murray, J., Murthy, A., Mysorekar, I., Nabi, I., Nabissi, M., Nader, G., Nagahara, Y., Nagai, Y., Nagata, K., Nagelkerke, A., Nagy, P., Naidu, S., Nair, S., Nakano, H., Nakatogawa, H., Nanjundan, M., Napolitano, G., Naqvi, N., Nardacci, R., Narendra, D., Narita, M., Nascimbeni, A., Natarajan, R., Navegantes, L., Nawrocki, S., Nazarko, T., Nazarko, V., Neill, T., Neri, L., Netea, M., Netea-Maier, R., Neves, B., Ney, P., Nezis, I., Nguyen, H., Nguyen, H., Nicot, A., Nilsen, H., Nilsson, P., Nishimura, M., Nishino, I., Niso-Santano, M., Niu, H., Nixon, R., Njar, V., Noda, T., Noegel, A., Nolte, E., Norberg, E., Norga, K., Noureini, S., Notomi, S., Notterpek, L., Nowikovsky, K., Nukina, N., Nürnberger, T., O'Donnell, V., O'Donovan, T., O'Dwyer, P., Oehme, I., Oeste, C., Ogawa, M., Ogretmen, B., Ogura, Y., Oh, Y., Ohmuraya, M., Ohshima, T., Ojha, R., Okamoto, K., Okazaki, T., Oliver, F., Ollinger, K., Olsson, S., Orban, D., Ordonez, P., Orhon, I., Orosz, L., O'Rourke, E., Orozco, H., Ortega, A., Ortona, E., Osellame, L., Oshima, J., Oshima, S., Osiewacz, H., Otomo, T., Otsu, K., Ou, J., Outeiro, T., Ouyang, D., Ouyang, H., Overholtzer, M., Ozbun, M., Ozdinler, P., Ozpolat, B., Pacelli, C., Paganetti, P., Page, G., Pages, G., Pagnini, U., Pajak, B., Pak, S., Pakos-Zebrucka, K., Pakpour, N., Palková, Z., Palladino, F., Pallauf, K., Pallet, N., Palmieri, M., Paludan, S., Palumbo, C., Palumbo, S., Pampliega, O., Pan, H., Pan, W., Panaretakis, T., Pandey, A., Pantazopoulou, A., Papackova, Z., Papademetrio, D., Papassideri, I., Papini, A., Parajuli, N., Pardo, J., Parekh, V., Parenti, G., Park, J., Park, J., Park, O., Parker, R., Parlato, R., Parys, J., Parzych, K., Pasquet, J., Pasquier, B., Pasumarthi, K., Patschan, D., Patterson, C., Pattingre, S., Pattison, S., Pause, A., Pavenstädt, H., Pavone, F., Pedrozo, Z., Peña, F., Peñalva, M., Pende, M., Peng, J., Penna, F., Penninger, J., Pensalfini, A., Pepe, S., Pereira, G., Pereira, P., Pérez-De La Cruz, V., Pérez-Pérez, M., Pérez-Rodríguez, D., Pérez-Sala, D., Perier, C., Perl, A., Perlmutter, D., Perrotta, I., Pervaiz, S., Pesonen, M., Pessin, J., Peters, G., Petersen, M., Petrache, I., Petrof, B., Petrovski, G., Phang, J., Piacentini, M., Pierdominici, M., Pierre, P., Pierrefite-Carle, V., Pietrocola, F., Pimentel-Muiños, F., Pinar, M., Pineda, B., Pinkas-Kramarski, R., Pinti, M., Pinton, P., Piperdi, B., Piret, J., Platanias, L., Platta, H., Plowey, E., Pöggeler, S., Poirot, M., Polčic, P., Poletti, A., Poon, A., Popelka, H., Popova, B., Poprawa, I., Poulose, S., Poulton, J., Powers, S., Powers, T., Pozuelo-Rubio, M., Prak, K., Prange, R., Prescott, M., Priault, M., Prince, S., Proia, R., Proikas-Cezanne, T., Prokisch, H., Promponas, V., Przyklenk, K., Puertollano, R., Pugazhenthi, S., Puglielli, L., Pujol, A., Puyal, J., Pyeon, D., Qi, X., Qian, W., Qin, Z., Qiu, Y., Qu, Z., Quadrilatero, J., Quinn, F., Raben, N., Rabinowich, H., Radogna, F., Ragusa, M., Rahmani, M., Raina, K., Ramanadham, S., Ramesh, R., Rami, A., Randall-Demllo, S., Randow, F., Rao, H., Rao, V., Rasmussen, B., Rasse, T., Ratovitski, E., Rautou, P., Ray, S., Razani, B., Reed, B., Reggiori, F., Rehm, M., Reichert, A., Rein, T., Reiner, D., Reits, E., Ren, J., Ren, X., Renna, M., Reusch, J., Revuelta, J., Reyes, L., Rezaie, A., Richards, R., Richardson, D., Richetta, C., Riehle, M., Rihn, B., Rikihisa, Y., Riley, B., Rimbach, G., Rippo, M., Ritis, K., Rizzi, F., Rizzo, E., Roach, P., Robbins, J., Roberge, M., Roca, G., Roccheri, M., Rocha, S., Rodrigues, C., Rodríguez, C., De Cordoba, S., Rodriguez-Muela, N., Roelofs, J., Rogov, V., Rohn, T., Rohrer, B., Romanelli, D., Romani, L., Romano, P., Roncero, M., Rosa, J., Rosello, A., Rosen, K., Rosenstiel, P., Rost-Roszkowska, M., Roth, K., Roué, G., Rouis, M., Rouschop, K., Ruan, D., Ruano, D., Rubinsztein, D., Rucker Eb, 3., Rudich, A., Rudolf, E., Rudolf, R., Ruegg, M., Ruiz-Roldan, C., Ruparelia, A., Rusmini, P., Russ, D., Russo, G., Russo, G., Russo, R., Rusten, T., Ryabovol, V., Ryan, K., Ryter, S., Sabatini, D., Sacher, M., Sachse, C., Sack, M., Sadoshima, J., Saftig, P., Sagi-Eisenberg, R., Sahni, S., Saikumar, P., Saito, T., Saitoh, T., Sakakura, K., Sakoh-Nakatogawa, M., Sakuraba, Y., Salazar-Roa, M., Salomoni, P., Saluja, A., Salvaterra, P., Salvioli, R., Samali, A., Sanchez, A., Sánchez-Alcázar, J., Sanchez-Prieto, R., Sandri, M., Sanjuan, M., Santaguida, S., Santambrogio, L., Santoni, G., Dos Santos, C., Saran, S., Sardiello, M., Sargent, G., Sarkar, P., Sarkar, S., Sarrias, M., Sarwal, M., Sasakawa, C., Sasaki, M., Sass, M., Sato, K., Sato, M., Satriano, J., Savaraj, N., Saveljeva, S., Schaefer, L., Schaible, U., Scharl, M., Schatzl, H., Schekman, R., Scheper, W., Schiavi, A., Schipper, H., Schmeisser, H., Schmidt, J., Schmitz, I., Schneider, B., Schneider, E., Schneider, J., Schon, E., Schönenberger, M., Schönthal, A., Schorderet, D., Schröder, B., Schuck, S., Schulze, R., Schwarten, M., Schwarz, T., Sciarretta, S., Scotto, K., Scovassi, A., Screaton, R., Screen, M., Seca, H., Sedej, S., Segatori, L., Segev, N., Seglen, P., Seguí-Simarro, J., Segura-Aguilar, J., Seki, E., Sell, C., Seiliez, I., Semenkovich, C., Semenza, G., Sen, U., Serra, A., Serrano-Puebla, A., Sesaki, H., Setoguchi, T., Settembre, C., Shacka, J., Shajahan-Haq, A., Shapiro, I., Sharma, S., She, H., Shen, C., Shen, C., Shen, H., Shen, S., Shen, W., Sheng, R., Sheng, X., Sheng, Z., Shepherd, T., Shi, J., Shi, Q., Shi, Q., Shi, Y., Shibutani, S., Shibuya, K., Shidoji, Y., Shieh, J., Shih, C., Shimada, Y., Shimizu, S., Shin, D., Shinohara, M., Shintani, M., Shintani, T., Shioi, T., Shirabe, K., Shiri-Sverdlov, R., Shirihai, O., Shore, G., Shu, C., Shukla, D., Sibirny, A., Sica, V., Sigurdson, C., Sigurdsson, E., Sijwali, P., Sikorska, B., Silveira, W., Silvente-Poirot, S., Silverman, G., Simak, J., Simmet, T., Simon, A., Simon, H., Simone, C., Simons, M., Simonsen, A., Singh, R., Singh, S., Singh, S., Sinha, D., Sinha, S., Sinicrope, F., Sirko, A., Sirohi, K., Sishi, B., Sittler, A., Siu, P., Sivridis, E., Skwarska, A., Slack, R., Slaninová, I., Slavov, N., Smaili, S., Smalley, K., Smith, D., Soenen, S., Soleimanpour, S., Solhaug, A., Somasundaram, K., Son, J., Sonawane, A., Song, C., Song, F., Song, H., Song, J., Song, W., Soo, K., Sood, A., Soong, T., Soontornniyomkij, V., Sorice, M., Sotgia, F., Soto-Pantoja, D., Sotthibundhu, A., Sousa, M., Spaink, H., Span, P., Spang, A., Sparks, J., Speck, P., Spector, S., Spies, C., Springer, W., Clair, D., Stacchiotti, A., Staels, B., Stang, M., Starczynowski, D., Starokadomskyy, P., Steegborn, C., Steele, J., Stefanis, L., Steffan, J., Stellrecht, C., Stenmark, H., Stepkowski, T., Stern, S., Stevens, C., Stockwell, B., Stoka, V., Storchova, Z., Stork, B., Stratoulias, V., Stravopodis, D., Strnad, P., Strohecker, A., Ström, A., Stromhaug, P., Stulik, J., Su, Y., Su, Z., Subauste, C., Subramaniam, S., Sue, C., Suh, S., Sui, X., Sukseree, S., Sulzer, D., Sun, F., Sun, J., Sun, J., Sun, S., Sun, Y., Sun, Y., Sun, Y., Sundaramoorthy, V., Sung, J., Suzuki, H., Suzuki, K., Suzuki, N., Suzuki, T., Suzuki, Y., Swanson, M., Swanton, C., Swärd, K., Swarup, G., Sweeney, S., Sylvester, P., Szatmari, Z., Szegezdi, E., Szlosarek, P., Taegtmeyer, H., Tafani, M., Taillebourg, E., Tait, S., Takacs-Vellai, K., Takahashi, Y., Takáts, S., Takemura, G., Takigawa, N., Talbot, N., Tamagno, E., Tamburini, J., Tan, C., Tan, L., Tan, M., Tan, M., Tan, Y., Tanaka, K., Tanaka, M., Tang, D., Tang, D., Tang, G., Tanida, I., Tanji, K., Tannous, B., Tapia, J., Tasset-Cuevas, I., Tatar, M., Tavassoly, I., Tavernarakis, N., Taylor, A., Taylor, G., Taylor, G., Taylor, J., Taylor, M., Tchetina, E., Tee, A., Teixeira-Clerc, F., Telang, S., Tencomnao, T., Teng, B., Teng, R., Terro, F., Tettamanti, G., Theiss, A., Theron, A., Thomas, K., Thomé, M., Thomes, P., Thorburn, A., Thorner, J., Thum, T., Thumm, M., Thurston, T., Tian, L., Till, A., Ting, J., Titorenko, V., Toker, L., Toldo, S., Tooze, S., Topisirovic, I., Torgersen, M., Torosantucci, L., Torriglia, A., Torrisi, M., Tournier, C., Towns, R., Trajkovic, V., Travassos, L., Triola, G., Tripathi, D., Trisciuoglio, D., Troncoso, R., Trougakos, I., Truttmann, A., Tsai, K., Tschan, M., Tseng, Y., Tsukuba, T., Tsung, A., Tsvetkov, A., Tu, S., Tuan, H., Tucci, M., Tumbarello, D., Turk, B., Turk, V., Turner, R., Tveita, A., Tyagi, S., Ubukata, M., Uchiyama, Y., Udelnow, A., Ueno, T., Umekawa, M., Umemiya-Shirafuji, R., Underwood, B., Ungermann, C., Ureshino, R., Ushioda, R., Uversky, V., Uzcátegui, N., Vaccari, T., Vaccaro, M., Váchová, L., Vakifahmetoglu-Norberg, H., Valdor, R., Valente, E., Vallette, F., Valverde, A., Van Den Berghe, G., Van Den Bosch, L., Van Den Brink, G., Van Der Goot, F., Van Der Klei, I., Van Der Laan, L., Van Doorn, W., Van Egmond, M., Van Golen, K., Van Kaer, L., Van Lookeren Campagne, M., Vandenabeele, P., Vandenberghe, W., Vanhorebeek, I., Varela-Nieto, I., Vasconcelos, M., Vasko, R., Vavvas, D., Vega-Naredo, I., Velasco, G., Velentzas, A., Velentzas, P., Vellai, T., Vellenga, E., Vendelbo, M., Venkatachalam, K., Ventura, N., Ventura, S., Veras, P., Verdier, M., Vertessy, B., Viale, A., Vidal, M., Vieira, H., Vierstra, R., Vigneswaran, N., Vij, N., Vila, M., Villar, M., Villar, V., Villarroya, J., Vindis, C., Viola, G., Viscomi, M. T., Vitale, G., Vogl, D., Voitsekhovskaja, O., Von Haefen, C., Von Schwarzenberg, K., Voth, D., Vouret-Craviari, V., Vuori, K., Vyas, J., Waeber, C., Walker, C., Walker, M., Walter, J., Wan, L., Wan, X., Wang, B., Wang, C., Wang, C., Wang, C., Wang, C., Wang, C., Wang, D., Wang, F., Wang, F., Wang, G., Wang, H., Wang, H., Wang, H., Wang, H., Wang, H., Wang, J., Wang, J., Wang, M., Wang, M., Wang, P., Wang, P., Wang, R., Wang, S., Wang, T., Wang, X., Wang, X., Wang, X., Wang, X., Wang, X., Wang, Y., Wang, Y., Wang, Y., Wang, Y., Wang, Y., Wang, Y., Wang, Y., Wang, Y., Wang, Z., Wappner, P., Ward, C., Ward, D., Warnes, G., Watada, H., Watanabe, Y., Watase, K., Weaver, T., Weekes, C., Wei, J., Weide, T., Weihl, C., Weindl, G., Weis, S., Wen, L., Wen, X., Wen, Y., Westermann, B., Weyand, C., White, A., White, E., Whitton, J., Whitworth, A., Wiels, J., Wild, F., Wildenberg, M., Wileman, T., Wilkinson, D., Wilkinson, S., Willbold, D., Williams, C., Williams, K., Williamson, P., Winklhofer, K., Witkin, S., Wohlgemuth, S., Wollert, T., Wolvetang, E., Wong, E., Wong, G., Wong, R., Wong, V., Woodcock, E., Wright, K., Wu, C., Wu, D., Wu, G., Wu, J., Wu, J., Wu, M., Wu, M., Wu, S., Wu, W., Wu, Y., Wu, Z., Xavier, C., Xavier, R., Xia, G., Xia, T., Xia, W., Xia, Y., Xiao, H., Xiao, J., Xiao, S., Xiao, W., Xie, C., Xie, Z., Xie, Z., Xilouri, M., Xiong, Y., Xu, C., Xu, C., Xu, F., Xu, H., Xu, H., Xu, J., Xu, J., Xu, J., Xu, L., X, X., Xu, Y., Xu, Y., Xu, Z., Xu, Z., Xue, Y., Yamada, T., Yamamoto, A., Yamanaka, K., Yamashina, S., Yamashiro, S., Yan, B., Yan, B., Yan, X., Yan, Z., Yanagi, Y., Yang, D., Yang, J., Yang, L., Yang, M., Yang, P., Yang, P., Yang, Q., Yang, W., Yang, W., Yang, X., Yang, Y., Yang, Y., Yang, Z., Yang, Z., Yao, M., Yao, P., Yao, X., Yao, Z., Yao, Z., Yasui, L., Ye, M., Yedvobnick, B., Yeganeh, B., Yeh, E., Yeyati, P., Yi, F., Yi, L., Yin, X., Yip, C., Yoo, Y., Yoo, Y., Yoon, S., Yoshida, K., Yoshimori, T., Young, K., Yu, H., Yu, J., Yu, J., Yu, J., Yu, L., Yu, W., Yu, X., Yu, Z., Yuan, J., Yuan, Z., Yue, B., Yue, J., Yue, Z., Zacks, D., Zacksenhaus, E., Zaffaroni, N., Zaglia, T., Zakeri, Z., Zecchini, V., Zeng, J., Zeng, M., Zeng, Q., Zervos, A., Zhang, D., Zhang, F., Zhang, G., Zhang, G., Zhang, H., Zhang, H., Zhang, H., Zhang, H., Zhang, J., Zhang, J., Zhang, J., Zhang, J., Zhang, J., Zhang, L., Zhang, L., Zhang, L., Zhang, L., Zhang, M., Zhang, X., Zhang, X., Zhang, Y., Zhang, Y., Zhang, Y., Zhang, Y., Zhang, Y., Zhao, M., Zhao, W., Zhao, X., Zhao, Y., Zhao, Y., Zhao, Y., Zhao, Y., Zhao, Z., Zhao, Z., Zheng, D., Zheng, X., Zheng, X., Zhivotovsky, B., Zhong, Q., Zhou, G., Zhou, G., Zhou, H., Zhou, S., Zhou, X., Zhu, H., Zhu, H., Zhu, W., Zhu, W., Zhu, X., Zhu, Y., Zhuang, S., Zhuang, X., Ziparo, E., Zois, C., Zoladek, T., Zong, W., Zorzano, A., Zughaier, S., Guidelines for the use and interpretation of assays for monitoring autophagy (3rd edition)., <<AUTOPHAGY>>, 2016; 12 (1): 1-222. [doi:10.1080/15548627.2015.1100356] [https://hdl.handle.net/10807/132220]
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simulazione ASN
Il report seguente simula gli indicatori relativi alla propria produzione scientifica in relazione alle soglie ASN 2023-2025 del proprio SC/SSD. Si ricorda che il superamento dei valori soglia (almeno 2 su 3) è requisito necessario ma non sufficiente al conseguimento dell'abilitazione. La simulazione si basa sui dati IRIS e sugli indicatori bibliometrici alla data indicata e non tiene conto di eventuali periodi di congedo obbligatorio, che in sede di domanda ASN danno diritto a incrementi percentuali dei valori. La simulazione può differire dall'esito di un’eventuale domanda ASN sia per errori di catalogazione e/o dati mancanti in IRIS, sia per la variabilità dei dati bibliometrici nel tempo. Si consideri che Anvur calcola i valori degli indicatori all'ultima data utile per la presentazione delle domande.
La presente simulazione è stata realizzata sulla base delle specifiche raccolte sul tavolo ER del Focus Group IRIS coordinato dall’Università di Modena e Reggio Emilia e delle regole riportate nel DM 589/2018 e allegata Tabella A. Cineca, l’Università di Modena e Reggio Emilia e il Focus Group IRIS non si assumono alcuna responsabilità in merito all’uso che il diretto interessato o terzi faranno della simulazione. Si specifica inoltre che la simulazione contiene calcoli effettuati con dati e algoritmi di pubblico dominio e deve quindi essere considerata come un mero ausilio al calcolo svolgibile manualmente o con strumenti equivalenti.